Denominado así por la nueva capital, este período introdujo a Japón en 350 años de paz y prosperidad. Hacia el siglo IX, la corte de Yamato gobernaba todas las islas principales de Japón excepto Hokkaido, aunque las campañas de pacificación prosiguieron para someter a los habitantes aborígenes del norte de Honshu. Sin embargo, durante el siglo IX, los emperadores comenzaron a retirarse del gobierno activo; delegando los asuntos de gobierno en sus subordinados, se retiraron de la vida pública y, a la vez, se les consideró más como abstracciones que directores de la vida nacional, en parte debido a los onerosos deberes rituales impuestos al emperador como cabeza del culto estatal sintoísta. El retiro de los emperadores estuvo acompañado por el aumento de poder de la familia Fujiwara cuyos miembros y en el año 858, se convirtieron en los amos virtuales de Japón y mantuvieron su poder durante los tres siglos siguientes monopolizando los altos cargos cortesanos y controlando a la familia imperial mediante el matrimonio de sus hijas con emperadores generación tras generación, a los que se les animaba a retirarse pronto en favor de los sucesores infantiles dominados por los regentes Fujiwara. En el 884, Fujiwara Mototsune pasó a ser el primer dictador civil oficial (kampaku). El más destacado de los dirigentes Fujiwara fue Fujiwara Michinaga, cuyas cinco hijas se casaron sucesivamente con emperadores y desde el 995 hasta 1028 dominó la corte.
El período de supremacía Fujiwara estuvo marcado por el gran florecimiento de la cultura japonesa y por el crecimiento de una civilización muy influida, pero no dominada, por la china, que fue su origen. El Kokinshu (\'Antología de poemas antiguos y modernos\'), primera de las grandes antologías poéticas imperiales, fue compilado en el 905. Se considera que la dictadura de Michinaga fue la época de esplendor de la literatura japonesa en la que destacaron las cortesanas Murasaki Shikibu y Sei Shonagon, dos de las grandes escritoras de la época. Las principales sectas del budismo, el Tendai y el Shingon, consiguieron una inmensa riqueza y poder y se convirtieron en mecenas de las artes. El carácter del gobierno también cambió bajo los Fujiwara aumentando la centralización de la administración al tiempo que el país se dividió en grandes estados nobiliarios de carácter hereditario, libres de impuestos o unidos a los grandes templos budistas. La mayoría de los campesinos estaban dispuestos a unir sus tierras a estos estados para escapar de los impuestos excesivos de las tierras públicas que les habían repartido, por lo que los grandes dominios privados se extendieron por todo el país.
La hegemonía Fujiwara decayó después de la muerte de Michinaga en el 1028. A mediados del siglo XI, los Fujiwara perdieron el monopolio de las consortes imperiales y los emperadores retirados se convirtieron en el núcleo de un nuevo sistema de \'gobierno de claustro\', por el que los emperadores abdicaban después de realizar votos budistas y dejaban la administración en favor de los emperadores reinantes. Mientras tanto, en las provincias surgieron grupos locales de guerreros o samurai que defendían a sus dueños aristocráticos favoreciendo la creación de un sistema profeudal. Los dirigentes de estos grupos solían ser miembros de los clanes Taira y Minamoto, ambos fundados por príncipes imperiales, o de grupos aristocráticos similares que habían buscado nuevas riquezas y oportunidades fuera de Kyoto. Los guerreros Taira adquirieron su fama y poder en el suroeste; los Minamoto, en el este. En el siglo XII, los dos grandes clanes militares extendieron su poder a la corte, iniciando una lucha por el control de Japón.
En 1156, una guerra civil (el Disturbio Hogen), estalló entre los emperadores retirados y reinantes y las ramas asociadas de la familia Fujiwara, dando entrada a los clanes militares. Después de la segunda guerra, el Disturbio Heiji (1159-1160), los Taira aplastaron a los Minamoto y tomaron el control de Japón, antes en manos de los Fujiwara. El dirigente Taira, Taira Kiyomori, fue nombrado ministro jefe en 1167 y, modelando sus políticas en las de los Fujiwara, monopolizó los cargos de la corte con los miembros de su familia y casó a su hija con un príncipe imperial; su hijo pequeño Antoku se convirtió en emperador en 1180. En el mismo año, un dirigente superviviente Minamoto, Minamotono Yoritomo, erigió su cuartel en Kamakura, en el este de Japón, y comenzó un levantamiento que después de cinco años de guerra civil, en la batalla naval de Dannoura (1185), cerca de lo que hoy en día es Shimonoseki, en el mar Interior, derrotó y expulsó a los Taira. Yoritomo se convirtió en el dirigente de Japón, finalizando la era de administración imperial e inaugurando una dictadura militar que dirigió Japón los siete siglos siguientes.